miércoles , 13 marzo 2019

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Estrategias conductuales en la relación parásito-hospedero

Categoría: Etología, Medicina, Medicina preventiva, Número 54, Parasitología Deja un comentario A+ / A-

Parasitología

Estrategias conductuales en la relación parásito-hospedero

Agustín Orihuela a, Víctor Manuel Vázquez-Prats*†

El presente trabajo pretende poner a disposición del lector una revisión de la literatura científica que coadyuve al mejor entendimiento del comportamiento animal en relación con la enfermedad. La obra va dirigida a: conocer y comprender las estrategias que algunos parásitos llevan a cabo para encontrar a sus hospederos, cómo hacen estos últimos para evitar a los parásitos, y en caso de enfermarse, el tipo de herramientas conductuales que utilizan para enfrentar la enfermedad y recobrar la salud

Introducción

Pocos son los estudios diseñados para cuantificar las pérdidas en producción en relación con la presencia de parásitos en los animales de interés zootécnico.

Algunos investigadores estiman que las pérdidas causadas por ectoparásitos van de US $29.7 millones/año debido a las dermatitis producidas por ácaros, hasta US $730.3 millones/año, debido a moscas del cuerno(1).

Estrategias conductuales en la relación parásito-hospedero

En total se calculan pérdidas por parásitos de 2.28 billones de dólares al año, lo que representa un 10 % del valor de la producción. Mientras otros(2,3) asocian las pérdidas que representan las infestaciones de ectoparásitos en la reducción de las ganancias de peso o la relación entre los niveles de infestación y la magnitud de las pérdidas.

Las moscas hematófagas pueden remover una cantidad importante de sangre de sus víctimas. Un caballo puede ser picado por 500 moscas en un sólo día de verano, provocando la pérdida de 0.5 L de sangre(4). La presencia de moscas hematófagas reduce las ganancias de peso en el ganado destinado a la producción de carne(5,6), así como la producción de leche en las vacas de ordeña(7). Las garrapatas pueden provocar la muerte por anemia y pérdida de peso(8). Una carga de 48 garrapatas puede retardar el crecimiento en una tasa promedio por animal de 29 kg/año(9). Gran parte del efecto en la pérdida de peso se debe a la depresión del apetito, presumiblemente provocada por toxinas presentes en la saliva de la garrapata(10) o como repertorio del comportamiento del animal enfermo. Además de considerar que las moscas y garrapatas son vectores comunes de protozoarios y enfermedades virales.

El concepto que se presenta en este trabajo es que la existencia de parásitos causantes de enfermedades, así como los vectores que les transportan, representan una fuerza que modula el comportamiento de los vertebrados. Por lo que la conducta de un posible hospedero puede ser efectiva en protegerlo de un parásito, o en su lucha contra los esfuerzos de este último para invadirle.

En este trabajo, trataremos el conocimiento relacionado con el rol de la conducta animal en el manejo de la enfermedad y examinaremos varios tipos de estrategias que utilizan diferentes especies, tanto las de aquéllos que tratan de llegar a un hospedero, como las que muestran los posibles hospederos evitando o luchando contra los agentes causales de enfermedades.

¿Como hacen los parásitos para llegar al hospedero?

Los huevos de algunos parásitos desarrollan adaptaciones que incrementan su oportunidad de encontrar al hospedero definitivo específico, tales como(11):

a) Huevos del parásito unidos al hospedero. La transmisión ocurre por lo general, directamente entre hospederos cuando estos entran en contacto físico unos con otros. Sin embargo, entre las especies de interés zootécnico no se cuenta con este tipo de transmisión, ya que la retención de los huevos sobre el cuerpo del hospedero presenta ventajas para especies de parásitos ovovivíparas. En este sistema, los huevos retenidos en la superficie del hospedero eclosionan sobre este último, promoviéndose la re-infección y la transmisión por contacto hacia otros miembros del grupo.

b) Eclosión de huevos en respuesta a sustancias químicas del hospedero. La ingestión de huevos de los gusanos planos lleva a la infección del hospedero. La eclosión de estos huevos se da en respuesta a las secreciones digestivas del hospedero al digerir las capas alrededor del huevo y estimularle para la secreción de sus propias enzimas(12), por lo que particularmente en los platelmintos, el proceso de eclosión de los huevos en respuesta a sustancias químicas del hospedero resulta de particular importancia al garantizar que está en el hospedero específico(11).

c) Emergencia rítmica. La emergencia rítmica de las larvas infectantes para coincidir con un periodo de la conducta del hospedero específico cuandoéste pueda ser más vulnerable o susceptible a la infección es otra estrategia útil que explota la predictibilidad del hospedero. Por otro lado, la eclosión a tiempos predeterminados también reduce o evita la prelación en el ambiente(13,14).

d) Comportamiento característico de las larvas infectantes Muchas larvas infectantes de vida libre han desarrollado comportamientos característicos tales como: fototaxis, geotaxis, magnetotaxis, respuestas a sombras y disturbios mecánicos, entre otros, que les ayudan a orientarse hacia ambientes específicos donde la posibilidad de encontrar al hospedero específico es mayor.

e) Una vez que los estados infectantes de los parásitos han sido guiados hacia el hospedero, ¿Cómo hacen estos para reconocer que es la especie de hospedero correcta? En la literatura científica existe evidencia de que algunos miracidios son capaces de identificar glicoproteínas macromoleculares distinguiendo así entre líneas de la misma especie de hospedero(15). A su vez, es posible encontrar algunas características de los hospederos que atraen a los parásitos hacia ellos: por ejemplo, la larva infectante de Strongyloides stercoralis es fuertemente atraída hacia un extracto de piel de mamíferos, siendo el principal componente activo el ácido urocánico(16). La larva infectante de esta especie desarrolla una estrategia de movimiento hacia este atrayente. Aunado a lo anterior, la respuesta activa de parásitos que penetran la piel como S. stercoralis y Ancylostoma caninum, se estimula ante la presencia de concentraciones de 3.3 a 4 % de CO2(17), mientras que este gas no tiene ningún efecto atrayente en larvas que responden a señales térmicas(18). Estas últimas se posicionan, adoptando una estrategia pasiva, permaneciendo inertes esperando ser consumidas por un rumiante, como es el caso de las larvas de Haemonchus contortus(17,19) y Oesophagostomum dentatum(20).

Muchos nematodos utilizan señales químicas y térmicas para encontrar a su hospedero. Se ha descubierto que los primeros tienen la capacidad de responder tanto a atrayentes como a repelentes químicos y detectar olores volátiles al tener termoreceptores(19) entre otras habilidades. Aunado a lo anterior, al colocar L3 de A. caninum y S. stercoralis en conos apoyados sobre su base, se observó que el 74 y 80 % de las larvas migraba hacia la parte superior del cono respectivamente, mientras que en H. contorutus no se observó migración, concluyendo que las L3 de A. caninum y S. stercoralis muestran geotaxis negativa, migrando contra la fuerza de la gravedad, mientras que H. contortus, no(21).

Las garrapatas en su estado infestante se desplazan durante las horas de la mañana hacia la punta de los pastos, donde existen mayores posibilidades de establecer contacto con herbívoros(22). Aunado a esto, es precisamente durante las horas de la mañana cuando se registra la mayor actividad de pastoreo por parte de hospederos potenciales como bovinos y ovinos en zonas tropicales(23).

La saliva de los artrópodos hematófagos que sirven como vectores funciona como sustancia contra la homeostasis, y respuestas inflamatorias e inmunes del hospedero, pero también como una herramienta que propicia el establecimiento del patógeno. De esta manera, parásitos, virus y bacterias se han adaptado para tomar ventaja del armamento de los vectores para facilitar su entrada al hospedero(24). Además el aprovechamiento de algunas conductas en los vectores, resulta también en una estrategia favorable para el éxito de los parásitos. Por ejemplo, los mosquitos, vectores de muchas enfermedades, son más activos durante las horas del atardecer, periodo del día que coincide con una mayor actividad de las microfilarias, haciendo más fácil el encontrar este parásito en el torrente sanguíneo, lo que favorece la oportunidad del parásito de ser ingerido por el mosquito y trasmitido a otro hospedero(25). Aunado a lo anterior, en el caso de Plasmodium chabaudi, los hospederos infectados atraen más a los mosquitos, aunado a que los mosquitos infectados requieren alimentarse con mayor frecuencia(26), situación que coadyuva a la distribución de los parásitos.

Los parásitos con ciclos de vida complejos, que requieren de una estrategia activa para llegar a su hospedero definitivo, con frecuencia inducen cambios en la conducta(27) o apariencia de los hospederos intermediarios, porque esto hace generalmente al hospedero intermediario más vulnerable a la prelación por el hospedero definitivo(28). Por ejemplo, algunas parasitosis provocan una disminución en la actividad locomotriz de los animales infestados, tal es el caso de Taenia pisciformis en el conejo(29). Esta situación favorece que perros u otros carnívoros hagan presa de él, ingiriendo así la fase de metacestodo del parásito contenidas en la cavidad peritoneal del conejo y desarrollándose en el hospedero definitivo (carnívoro). Dicrocoelium dendriticum modifica la conducta de la hormiga (hospedero intermediario) en su paso hacia el borrego (hospedero definitivo). Del total de metarcercarias dentro de la hormiga, solamente una migra hacia su cerebro para inducir cambios conductuales, ésta generalmente no infecta al mamífero, y muere(30).

Algunos de los cambios conductuales posteriores a la infección están gobernados por el hospedero (tal es el caso del comportamiento del animal enfermo), mientras que otros cambios en la conducta están influenciados por el patógeno y dirigidos a facilitar su transmisión, aunque en algunos signos en ocasiones es muy difícil precisar su origen. Una parte crucial del ciclo de vida de muchos macro-parásitos se lleva a cabo en vida libre como estadio infectante. Aunque existen pocos trabajos respecto a como la evolución puede moldear la conducta en estos estados(31); es muy importante considerar las estrategias que estos organismos deben desarrollar para establecer un balance entre el agotamiento de sus reservas y la tasa de éxito del encuentro con el hospedero, así como evadir las defensas potenciales que estos últimos puedan tener(32), para lo cual los macroparásitos pueden adoptar actitudes: a) de espera, b) de movimiento o c) mixta, donde en un inicio hay movimiento, seguida de una fase pasiva cuando las reservas empiezan a llegar a un nivel crítico(31), ya que durante esta fase de su vida los parásitos no se alimentan, por lo que cuentan con reservas de energía finitas que se consumen durante su búsqueda por hospederos(33).

Estrategias conductuales de defensa contra parásitos internos

Los parásitos inducen en los hospederos cambios evolutivos en estos últimos, tendientes a defenderse contra los primeros, incluyendo mecanismos de defensa directos como la evasión de fuentes contaminadas, y mecanismos indirectos que incluyen el manejo de microorganismos benéficos y el consumo o utilización de plantas con propiedades antiparasitarias.

Mecanismos de defensa directos

Así, por ejemplo, los equinos(34), ovinos(35) y quizá otros rumiantes evitan ingerir el forraje adyacente y aquél recientemente contaminado con heces. Aunado a lo anterior, trabajos en ovinos han demostrado que animales parasitados muestran una exacerbación de esta conducta(36); al evitar consumir forraje contaminado con heces disminuyen la probabilidad de enfermarse. Las heces frescas se evaden con mayor fuerza y este comportamiento se debilita a medida que avanza el tiempo y la edad de las heces(36).

Cuando lo animales son obligados a pastorear parcelas contaminadas con heces, reducen la profundidad del pastoreo y así la probabilidad de ingerir parásitos (huevos y algunas larvas) que se concentran en la porción baja del forraje la mayor parte del tiempo, posiblemente para evitar desecarse y morir. La menor exposición a parásitos generalmente se refleja en un aumento de resistencia hacia los mismos(37).

Los huevos de muchas especies de parásitos gastrointestinales se desarrollan en las heces depositadas por los herbívoros en la pastura y migran a los alrededores a medida que el estado infectante de las larvas se desarrolla(38). Los herbívoros no pueden detectar los parásitos en el forraje, por lo que usan la presencia de heces como un elemento de advertencia(39).

A los huevos de parásitos gastroentéricos les lleva unas semanas en las heces para desarrollarse en un estadio de larva infectante (i.e. tres semanas en el caso de Ostertagia circumcincta). Durante el periodo de evasión de las heces frescas, el pasto al derredor puede crecer bastante alto, creando zonas bien delimitadas de pastos altos infectados. Entonces, los animales herbívoros requieren realizar un balance entre los beneficios de pastorear un forraje alto (i.e. mayor tasa de consumo debido a bocados más grandes y menos mordidas; y un mayor contenido de proteína)(40) y el costo asociado al riesgo de la infección por ingestión de parásitos. La pena asociada a la ingestión de parásitos por animales ya parasitados puede ser mayor, y es lo que probablemente les hace evitar estas áreas con mayor fuerza y reducir el tamaño del bocado, incrementando a su vez el número de mordidas(41). Por el contrario, animales inmunes a los parásitos corren menos riesgo, por lo que posiblemente muestran un comportamiento de evasión de heces menos severo y un mayor consumo de materia seca(41).

Taylor(42) al evaluar el contenido de larvas en el forraje encontró que las vacas pastan lo suficientemente lejos de las heces de manera que el consumo de larvas de nematodos es mucho menor al que ingerirían pastando cerca o en áreas contaminadas. Como se mencionó anteriormente, los animales identifican y evitan material contaminado con heces(43) y orina, aunque esta última resulta menos aversiva(44). Sin embargo, Vitela et al(45) encontraron que ante poblaciones altas de moscas de establo (Stomoxys calcitrans), las vacas prefieren echarse en zonas con estiércol que en áreas limpias, pese a que la población de moscas es aún mayor en estas áreas. Este comportamiento lo exhiben las vacas con el fin de cubrir las patas y la región ventral de su cuerpo (zonas de alimentación preferidas por este insecto) hundiéndolas en las heces, evitando las picaduras(46).

Así como el pastoreo selectivo es un método que reduce la infestación de parásitos intestinales, también el defecar y orinar en áreas específicas o fuera de lugares determinados es un comportamiento que los animales utilizan indirectamente para reducir las infecciones. Los equinos, especialmente aquéllos que viven en corrales, utilizan áreas específicas para este propósito, y aquéllos que habitan en potreros, generalmente defecan en áreas que raramente son pastadas(34).

También los ovinos mantenidos en condiciones de pastoreo defecan y orinan por la noche lejos de las áreas donde pastarán al día siguiente(47). Incluso los cerdos, de cuya especie en ocasiones se tiene la idea equivocada de que no son muy limpios, muestran una conducta de defecación y micción selectiva, eliminando heces y orina tan lejos como sea posible de las áreas destinadas para dormir(48,49) y comer(50).

Mecanismos de defensa indirectos

La observación de las plantas que los animales consumen cuando están enfermos ha dado origen a la fitomedicina. Con base en esta información, en ocasiones los productores proporcionan a sus animales extractos de Acacia y Artemisia spp para controlar parásitos en sangre tales como Trypanosoma y Plasmodium spp, así como hojas de tabaco para el control de ectoparásitos(51). Generalmente son metabolitos secundarios como alcaloides y taninos los que han demostrado propiedades antiparasitarias.

Los herbívoros consumen una gran variedad de forrajes en sus dietas, mismos que difieren ampliamente en su calidad nutricional y en el contenido de taninos(52); sin embargo, el porcentaje de taninos en cabras del Mediterráneo puede ubicarse entre el 3.5 y el 4.7 % del consumo(53). Estudios de borregos en pastoreo demuestran que animales parasitados que tienen acceso a pasturas con alto contenido de taninos (20 a 60 g de taninos por kilogramo de materia seca), reducen su nivel de parasitismo y mejoran su desempeño productivo(54).

El consumo de estas sustancias(55) disminuye significativamente las cuentas totales diarias de huevos de parásitos en heces, específicamente de H. contortus. Sin embargo, cuando se proporciona como toma o empapando el alimento, el efecto puede ser más rápido y efectivo contra este parásito, aunque se necesitan dosis más altas o tratamientos más prolongados para combatir T. colubriformis(56). Al suspender la ingesta de taninos no hay una reemergencia en las cuentas, lo que demuestra su efecto antiparasitario(57).

Algunos de estos compuestos activos también tienen efectos antinutricionales provocando una disminución en el consumo o provocando intoxicación en los animales al consumir niveles altos del mismo, ya que se piensa que son productos que las plantas desarrollaron como mecanismo de defensa contra los herbívoros(58). Por ejemplo, el ajo contiene compuestos sulfúricos de efectos antihelmínticos, el nogal contiene naftoquinona, compuesto activo contra gusanos(59), Mallotus philippinensis contiene glicocidas, que han demostrado su efectividad contra los céstodos en cabras(60). Otras plantas como Leucaena leucocephala, pese a ser considerada una leguminosa perenne de alta calidad, presenta un alto contenido de taninos(61) y mimosina, lo que le hacen tóxica, pues los animales no tienen la habilidad para degradar este compuesto(62). En la práctica, el limitar su consumo(63) o la inoculación de microorganismos ruminales adaptados(64), permite su aprovechamiento y reduce los riesgos de intoxicación.

Estos hallazgos sugieren la posibilidad de utilizar taninos sintéticos o estrategias de alimentación para aliviar el problema de infecciones por nematodos en pequeños rumiantes. Así, recientemente se ha hecho énfasis en el potencial de propiedades antihelmínticas que poseen algunas plantas forrajeras como: Lotus spp (trébol fresa), Hedysarum spp (esparceta roja), Onobrychis spp (pipirigallo) y Cichorium intybus (achicornia), que tienen altos valores nutritivos y a su vez elevado contenido de compuestos activos antiparasitarios como taninos u otros metabolitos secundarios(51).

Otros elementos interesantes son los tallos y raíces de las frambuesas y hongos de los géneros Aspergillus y Duddingtonia, quienes han demostrado su efecto contra nematodos parásitos de plantas(51,65) y animales(66).

Los animales aprenden a seleccionar qué y cuánto comer con mayor rapidez cuando son parte de un grupo(67,68), reflejando la habilidad de aprender por medio de la experiencia y comunicación con sus compañeros(69). Seguramente son varios los mecanismos involucrados en el aprendizaje de la comida a seleccionar. Un mecanismo que parecería contradictorio es la coprofagia. Este comportamiento se observa particularmente en potrillos y se piensa que de esta manera se puede trasmitir información sobre los alimentos a seleccionar, aprendiendo del sabor y olor de las plantas ingeridas con mayor frecuencia(70). Aunque esto pudiera ser un riesgo ante la ingestión de parásitos, una exposición limitada a parásitos gastrointestinales puede estar ligada con el desarrollo inmunológico de sus defensas, ya que los potrillos ingieren pequeñas cantidades de heces frescas(71) y casi exclusivamente de sus madres(72). Este mecanismo ofrece protección a las crías tan pronto como éstas ingieren alimentos sólidos; la materia fecal es rica en ácido deoxycólico, sustancia que tiene la propiedad de proteger contra E. coli(73). Los potrillos llevan a cabo esta conducta durante las primeras 20 semanas de vida, posiblemente en respuesta a una feromona(74). Por lo que es posible que los potrillos recién nacidos reciban protección de sus madres tanto a través de los calostros como mediante una sustancia protectora a través de las heces.

Los animales que construyen nidos como las cerdas, han desarrollado una estrategia conductual que se observa cuando las condiciones de crianza lo permiten. Al aproximarse el parto, la marrana tratará de construir un nido. Estos por lo general son áreas limpias, ya que las crías no defecan ni orinan en este o en sus alrededores(75), lo que ayuda a reducir la reinfestación con parásitos no sólo de los adultos que pueden llegar a consumir alimentos dentro del área destinada a dormir, pero es importante en la protección de las crías quienes a esta edad son particularmente vulnerables a las enfermedades de tipo parasitarias(76,77). La construcción del nido en algunas ocasiones se relaciona con el efecto fumigante de algunas plantas, que reducen la cantidad de bacterias patógenas y de parásitos que puedan presentarse en este lugar(78), fundamentalmente debido a que el material vegetativo fresco seleccionado para su construcción produce sustancias volátiles con actividades antibacteriales y antiparasitarias durante su descomposición.

Estrategias conductuales de defensa contra parásitos externos

El comportamiento del animal ante los parásitos y vectores puede ser primeramente de defensa, tendiente a evitar los piquetes u otras molestias que estos les provocan.

Ante enfermedades de la piel, los animales muestran signos característicos. Por ejemplo, los becerros infestados con piojos Linoghatus vituli se frotan y autolamen con mucha más frecuencia que animales controles, llegando a pasar 28 seg/h frotándose contra estructuras y 95 seg/h lamiéndose, en comparación con 8 y 62 seg/h que invirtieron los animales no infectados(79). Además de que los becerros infectados pasan el doble de tiempo rascándose en comparación con el grupo control.

Las moscas hematófagas realizan picaduras dolorosas, pudiendo en casos severos, favorecer la auto mutilación (mordeduras) en los equinos como respuesta a sus picaduras. Varias especies despliegan una serie de conductas a nivel individual tendientes a ahuyentar estos insectos, que van desde el movimiento de colas, orejas, piel y extremidades, sacudir la cabeza, levantar las patas o pisotear firmemente, hasta carreras frenéticas que pueden prolongarse por 30 min(80). El movimiento de la cola es tan eficaz en ahuyentar insectos, que caballos sin cola buscan desesperadamente postes o árboles donde poder rascar sus flancos(81). En otras circunstancias, los animales pueden echarse para evitar a las moscas, pudiendo llegar a pasar más del doble del tiempo echados al verse amenazados por esta plaga(82). Al adoptar este tipo de comportamiento los animales no remueven las moscas del follaje, producen menor cantidad de CO2 y otros atrayentes químicos, y exponen una menor superficie de su cuerpo, a la vez que ocultan sus partes más susceptibles del ataque de insectos hematófagos(83). Esto último se observa también cuando las vacas permanecen paradas sumergiendo la parte distal de sus extremidades en cuerpos de agua o lodo(84).

Algunos animales también pueden defenderse de los insectos voladores asociándose colectivamente, formando una masa compacta de varios individuos que permanecen con las cabezas agachadas hacia el centro del grupo y agitando sus colas situadas hacia la periferia del conjunto(5). Schmidtmann y Vallas(85) aplicaron spray para reducir el número de moscas alimentándose al derredor de la cabeza y particularmente de los ojos de un grupo de novillas, mientras otro grupo no recibió tratamiento alguno. Este último grupo tuvo cuatro a cinco veces más moscas al derredor de sus cabezas que el grupo tratado. Los animales no tratados formaron grupos con mucha mayor frecuencia e invirtieron cerca de 10 veces más tiempo permaneciendo en esos grupos en comparación con los animales tratados. Los episodios de agrupamiento generalmente ocurrieron cuando la intensidad de moscas alcanzaba una densidad de 9 a 12 moscas/cabeza. La efectividad del agrupamiento resultó evidente, ya que las novillas en el área central del grupo tuvieron de 1 a 2 moscas/ cabeza, en comparación con las novillas ubicadas en la periferia del conjunto, quienes mostraron un rango de entre 15 y 20 moscas/cabeza.

Grupos de 8 a 36 caballos atraen menos moscas/ caballo que aquéllos que pastan en forma individual o en grupos de tres(86). Este comportamiento disminuye drásticamente los piquetes sufridos por los animales que ocupan las posiciones centrales del grupo. Además, un grupo puede integrarse por tan sólo dos caballos, quienes se posicionan de manera que la cola del compañero abanique frente a la cara del otro(86), comportamiento que parece ser aprendido desde muy jóvenes, ya que los potrillos frecuentemente permanecen con sus caras cerca de la cola en movimiento de sus madres(71).

Una variante de este comportamiento se observa en ganado criado encondiciones de pastoreo nómada, cuando agrupan sus cabezas hacia los restos de las fogatas humeantes dejadas por los pastores, ayudándoles a librarse de los mosquitos que atacan particularmente por la noche(87).

Ante altas poblaciones de moscas, las vacas también pueden modificar sus hábitos de pastoreo, dedicándose a pastar más tiempo durante la noche(88), cuando las moscas no son tan activas(45). Los caballos criados en condiciones extensivas, también pueden evitar estos insectos buscando riscos altos o lugares donde corre más el viento durante las horas del día, cuando las moscas son particularmente activas(89), o modificando también la hora en que pastorean(90).

En esta sección se han mencionado varios patrones conductuales de control, abarcando los movimientos individuales para repeler moscas, el echarse, la integración de grupos y elección de áreas específicas, entre otras. Pese a que muchos de estos patrones conductuales indudablemente poseen componentes aprendidos, y como ejemplo está el desarrollo de estas conductas en respuesta a vocalizaciones de murciélagos hematófagos(91), la mayor parte del comportamiento tiene bases genéticas, probablemente mantenidas mediante diferentes presiones de selección, debido a que el costo de la alimentación de estos insectos o la deposición de larvas u otras infecciones exceden los costos de estas conductas para el hospedero. El acicalamiento es otra de las conductas que manifiestan los animales en el control de ectoparásitos; tiene funciones biológicas importantes, considerando los costos en términos del tiempo que se dedica a esta actividad, remplazando otras actividades como la alimentación, aunados a la pérdida de agua y electrolitos a través de la saliva empleada en el proceso.

El acicalamiento es bastante efectivo en la remoción de ectoparásitos, y la mejor evidencia experimental sucede cuando un animal se limita total o parcialmente en su capacidad para realizar esta actividad. Vacas equipadas con arneses que físicamente les impedían acicalarse oralmente, se compararon con un grupo control(92). Al inicio del experimento se aplicaron sobre las vacas de 40,000 a 50,000 larvas o ninfas de garrapatas. Al cabo de un tiempo se recogieron y contaron las garrapatas que se desarrollaron y cayeron en charolas colectoras. En las vacas con arnés, 33 % de las garrapatas sobrevivieron, mientras que en el grupo control únicamente 9 %. Resultados similares se encontraron en ganado reinfestado diariamente(93). Otros experimentos demuestran que cuando se impide a los animales el auto acicalamiento, las poblaciones de ectoparásitos crecen; sin embargo, al restablecer la capacidad de acicalamiento en un animal, los ectoparásitos se eliminan o su cantidad se reduce significativamente en tres días(94).

Cuando a los animales sólo se les permite acicalarse parte del cuerpo, aún así, el número de parásitos en las áreas no acicaladas disminuye, aparentemente debido a la capacidad de algunos de estos ectoparásitos de redistribuirse hacia las zonas acicaladas. La cabeza, cuello y otras áreas perigenitales, se encuentran fuera del alcance de los animales para autoacicalarse, por eso, en los animales sociales se desarrolla un comportamiento de acicalado, donde los miembros del grupo se encargan de acicalarse unos a otros, cubriendo así estas áreas inaccesibles para un sólo individuo.

Las garrapatas y otros ectoparásitos también son controlados por el sistema inmunológico(95). Este proceso es más evidente en infestaciones severas, por lo que se ha llegado a postular que el animal controla su carga de ectoparásitos primeramente mediante el acicalamiento, y utiliza el sistema inmunológico cuando la carga parasitaria se incrementa; prueba de ello es que la densidad de garrapatas en una pradera no es directamente proporcional con el número de garrapatas que se encuentran en el cuerpo de una vaca(96). Observaciones de campo indican que el ganado bovino puede ver y evitar manchones de garrapatas, rehusándose pastar en praderas experimentales con alta población de garrapatas(97).

Probablemente debido a la dificultad para detectar microparásitos, las estrategias dirigidas para defenderse de ellos no son tan evidentes o tan ampliamente conocidas como las relacionadas con los macroparásitos. Nuevamente, el sistema inmunológico es muy importante en la habilidad para resistir virus y bacterias causantes de enfermedades. La primera conducta que va a proporcionar anticuerpos a los neonatos, es el amamantamiento, el cual debe realizarse lo más pronto posible después del nacimiento con objeto de aprovechar al máximo las defensas que la madre transfiere a la cría mediante el calostro; después, la cría tendrá que ir generando sus propios anticuerpos al exponerse a cantidades pequeñas de antígenos e incluso en ocasiones al recuperarse de la enfermedad. Esto es, por lo general, los anticuerpos específicos se desarrollan luego de la exposición ante organismos patógenos.

Probablemente la mayor exposición de los animales jóvenes a dosis de antígenos, ocurre en forma natural durante la vida cotidiana, en su propio medio al enfrentar virus y bacterias en pequeñas cantidades de saliva, gotas de respiración, secreciones nasales, heces y orina, con la que sus coespecíficos contaminan el alimento, fuentes de agua y superficie del cuerpo.
El comportamiento social y territorial son otras estrategias. Por ejemplo, en las especies sociales, una forma de reducir el riesgo de contraer enfermedades virales o bacterianas se concentra en mantener la integridad del grupo. Dentro del grupo, los animales se exponen a los virus y bacterias de los miembros que lo integran, por lo que los animales en conjunto tienden a desarrollar inmunidad ante los microorganismos presentes en el mismo. De esta manera, los individuos que permanecen dentro del grupo tienen menos oportunidad de infectarse con nuevos microorganismos patógenos que aquellos individuos que se mueven entre grupos.

Otro ejemplo son las conductas desarrolladas contra enfermedades de transmisión sexual. Los machos cabríos por lo general lamen su pene después de la cópula(98). Este acicalado genital parece jugar un rol, reduciendo el grado de exposición del macho a enfermedades de transmisión sexual que pudieran afectar su fertilidad o la de las hembras con las que copule posteriormente(98).

Por otra parte, el canibalismo es un comportamiento común en los conejos, particularmente el que se refiere al sacrificio e ingestión de las propias crías, aunque puede presentarse por muy diversas razones, una de ellas es el que un gazapo sucumba ante una enfermedad infecciosa, esto pone en peligro al resto de la camada, por lo que la madre reacciona ante los primeros signos de enfermedad de la cría, tales como inactividad e hipotermia, y dispone de ésta antes de que contagie el resto de la camada. Para que este sistema funcione conductas tales como infanticidio y canibalismo deben dispararse ante el primer signo anormal en los infantes. Además, el consumir el cadáver del gazapo muerto agrega nutrientes a la madre, y evita fuentes de contaminación en el nido. Pese a que no existe evidencia experimental directa que apoye este enfoque respecto al canibalismo materno, se cree que no sólo los infantes enfermos, sino también aquéllos con deformaciones son sacrificados y devorados(75). De manera similar, el consumo de las placentas por parte de los mamíferos recién paridos, evolutivamente se ha explicado como una conducta cuyo objetivo principal era el de esconder el lugar de nacimiento de la cría a los predadores; sin embargo, otra función consiste en la eliminación de material que atrae moscas y puede convertirse en una fuente rápida y fácil de contaminación.

La aversión natural a nuevos alimentos, así como la aprendida hacia ciertas plantas, es otra conducta específica que puede librarles de enfermedades. Los animales herbívoros poseen una tendencia natural a evitar el consumo de forrajes que no conocen. Durante la lactancia, las madres enseñan a sus crías los forrajes que deben consumir y éstas aprenden a evitar plantas con cierta toxicidad. Cuando el ganado es trasladado a zonas diferentes donde crecen otras especies distintas a las de su lugar de origen, estos tienen que ir aprendiendo a seleccionar el forraje a consumir. En ocasiones, este desconocimiento puede hacerles consumir plantas tóxicas de esta nueva región.

En los mamíferos en general, puede condicionarse aversión hacia ciertos olores o sabores de los alimentos, si estos en el pasado han provocado en los animales un estado de malestar luego de su ingestión. Las aversiones se provocan con mayor facilidad utilizando alimentos nuevos. La tendencia de asociar determinado alimento con el malestar gastrointestinal disminuye una vez que se consume el alimento sin que éste enferme al animal. Este proceso de aversión tiende a proteger a los animales de la ingestión repetida de cierto tipo de alimento que asocien con malestar, y aparentemente este tipo de aversiones puede producirse incluso cuando el animal asocia alimentos con una carga fuerte de parásitos(99). Un proceso de retroalimentación puede entonces integrar información entre el sabor de un alimento y las consecuencias postingestión del mismo. Cuando esto se integra con el proceso cognitivo se integran el sabor y olor y se desarrolla la aversión, rechazando ese alimento en el futuro. La aversión puede desarrollarse cuando este nuevo alimento que genera la enfermedad se ofrece simultáneamente con un alimento familiar(25). En los ovinos, la aversión a nuevos alimentos puede ocurrir incluso si las consecuencias postingestión se sufren 12 h después del consumo de alimento(100).

Una aversión aprendida puede desarrollarse a partir de la ingestión de alimentos que contienen una toxina, o un exceso de nutrientes, como por ejemplo proteína, que a su vez puede actuar como toxina(101). Si hay toxinas presentes, el cerebro emitirá un mensaje causando una sensación de falta de confort(102).

Comportamiento del animal enfermo

Pese a que los animales cuentan con conductas de aversión hacia las heces, repelentes hacia insectos hematófagos, de exposición controlada a parásitos, automedicación y otras, paralelas al sistema inmunológico, que les protegen de las enfermedades, en ocasiones estos llegan a enfermarse. El estrés es considerado generalmente como un supresor del sistema inmune, aunque ésta no es la única razón, sí puede favorecer un incremento en la incidencia de enfermedades ante la presencia de organismos patógenos(103).

Los factores que inducen estrés tales como el transporte y el confinamiento pueden incrementar la producción de huevos de Dicrocoelium dendriticum en los borregos(104). Aunado a lo anterior, animales débiles o mal alimentados son más susceptibles a adquirir enfermedades(105). Por el contrario, animales dominantes pueden tener un sistema inmune más fuerte que el de los subordinados en respuesta al mismo factor generador de estrés(103). Por estas y otras características, los parásitos no se distribuyen uniformemente entre los miembros del hato y la mayoría de los hospederos usualmente alojan pocos parásitos, mientras que son sólo pocos hospederos los que alojan una alta población de estos(106,107).

Una vez enfermos, las conductas del hospedero van enfocadas a que el animal sane, aunque también existen conductas específicas que los animales realizan en respuesta a parásitos debido a los órganos que estos afectan, y que a su vez sirven para el diagnóstico de las mismas. Por ejemplo, ciertas encéfalo mielitis pueden deberse a la migración aberrante de endoparásitos del caballo. Algunos de los signos conductuales característicos involucran ceguera, dar vueltas en círculos, y presionar la cabeza contra los muros o troncos(70).

Los animales enfermos se comportan muy diferentes de aquéllos que no lo están; se muestran deprimidos, en un estado letárgico, y tienen poco o nulo apetito, se aíslan de las actividades sociales normales del grupo, presentan fiebre, dolor en las articulaciones y fatiga. También pierden interés en su acicalamiento, y pueden desarrollar un pelaje hirsuto de apariencia descuidada. Este síndrome se definió como el comportamiento del animal enfermo, y hoy en día se conoce que las citoquininas, que son sustancias que aumentan luego de una infección, actúan en el cerebro para inducir estos síntomas(108).

Los animales enfermos pueden disminuir el consumo de alimento aún antes de presentar signos clínicos de la enfermedad. Diez semanas después de una infección experimental, pese a la falta de signos clínicos de un parasitismo gastrointestinal, terneras que no fueron tratadas con un bolo de ivermectina, pastoreaban en promedio 105 min menos por día, consumiendo 0.78 kg menos de materia seca en comparación con animales tratados(109). También conejas infectadas artificialmente con 3,000 huevos de T. pisiformis permanecieron más tiempo echadas y dedicaron menos tiempo a su acicalamiento, que aquéllas que no fueron infectadas, detectando esta diferenciación a partir del séptimo día postinfección(29).
Tan contradictorio como pudiera parecer, el comportamiento del animal enfermo representa una respuesta conductual adaptativa que facilita que el animal se enfrente a la enfermedad. La evidencia de una respuesta evolutiva como estrategia de sobrevivencia ante enfermedades infecciosas y sus bases fisiológicas se encuentran en las revisiones de Hart(110) y Dantzer y Kelley(108).

Considerando el costo metabólico y los riesgos que implican el desarrollo y mantenimiento de este tipo de comportamiento, resulta lógico esperar que esto traiga beneficios potenciales en la lucha de los animales para enfrentar enfermedades infecciosas. Sin embargo, el animal no usa siempre esta estrategia para enfrentar todo tipo de infecciones, y la lucha no siempre trae resultados favorables. De hecho, altas temperaturas corporales por periodos largos, pueden ocasionar daño neuronal, hepático o cardíaco(111). El comportamiento del animal enfermo puede entonces ser contraproducente si se realiza por periodos prolongados. Una vez que este tiene éxito en el combate de la enfermedad, la fiebre debe bajar, desaparece la depresión y el animal desarrolla un apetito voraz.

Elevar la temperatura corporal es un proceso costoso desde el punto de vista energético, significando un 25 % de incremento en el metabolismo del animal por cada dos o tres grados centígrados en que aumente su temperatura corporal(112), costo cargado a expensas de las reservas del animal. El valor que tiene el incremento de la temperatura en la lucha contra microorganismos está bien documentado; al utilizar fármacos para eliminar la fiebre en conejos infectados con Pasteurella multocida, es más probable que estos mueran(113). Además, el incremento en la temperatura potencializa la respuesta inmunológica, favorece la proliferación de linfocitos en respuesta a antígenos, incrementa la muerte bacterial por neutrófilos(114) y favorece la síntesis de anticuerpos(115). Por otra parte, el aumento en la temperatura generalmente va acompañado de una reducción en la concentración del hierro plasmático. El hierro libre es tomado por el hígado y bazo. La presencia de este elemento libre en la sangre es esencial para el crecimiento y multiplicación bacteriana(116).

Las parasitosis y muchas infecciones bacterianas, incluso ante la falta de signos clínicos de enfermedad, pueden generar una reducción en el consumo voluntario en los rumiantes(109). En caso de presentarse algunos signos como el incremento de temperatura corporal, la anorexia también puede ser una consecuencia directa de la fiebre. Ante el alza en la producción de calor y proteolisis muscular, el animal parasitado puede disminuir el consumo en 30 a 60 %(117), por lo que la anorexia puede ser el factor principal en la reducción del desempeño del animal infectado(118).

La disminución en el consumo voluntario durante infecciones parasitarias frecuentemente se correlaciona con hipergastrinemia resultante de los cambios patofisiológicos en el abomaso(119). Esta disminución resulta un tanto paradójica y contradictoria a las expectativas convencionales(120), particularmente sabiendo que el cuerpo necesita energía para iniciar y mantener un proceso febril. Algunas explicaciones funcionales o propuestas hipotéticas tendientes a explicar esta situación son:

a) La anorexia la induce el parásito para su propio beneficio. La idea se deriva del hecho de que el parásito induce cambios fisiológicos y conductuales en el hospedero con el fin de completar su propio ciclo.

b) El consumo de alimento disminuye con el fin de afectar al parásito, creando un medio interno hostil por medio de la reducción de nutrientes en sangre y fluidos(120). Los parásitos son relativamente pequeños en relación con sus hospederos y tienen tasas metabólicas más altas, lo que sugiere que la falta de nutrientes afectaría su supervivencia y reproducción en un periodo más corto que el requerido para afectar al hospedero.

c) El efecto negativo en la eficiencia energética del hospedero tiene un efecto directo en el consumo de alimento.

d) El consumo de alimento disminuye con el propósito de promover una respuesta inmune efectiva en el hospedero.

e) La anorexia permite al hospedero volverse más selectivo en su dieta, y así seleccionar alimentos que puedan tanto minimizar el riesgo de infección o contengan propiedades antiparasitarias.

f) Al reducir el consumo de alimento, también disminuye la posibilidad de aumentar las concentraciones de hierro libre debidas a la ingesta de algún alimento que le contenga.
Además, debido a la anorexia, el animal no siente hambre, por lo que la motivación para realizar actividad locomotriz disminuye y la búsqueda por alimento cesa, disminuyendo las pérdidas por calor.

Animales con cargas parasitarias severas, no sólo pierden peso por dejar de comer, sino que los helmintos gastrointestinales también consumen parcialmente la comida que el hospedero ingiere. Aunado a lo anterior, estos gusanos estimulan la secreción de colecistoquinina (hormona secretada por el duodeno que actúa suprimiendo el hambre) y neuropéptidos en el intestino del hospedero, situación que funciona como mecanismos de retro alimentación que coadyuvan el estado anoréxico(121,122), así como el efecto de citocinas relacionadas con la respuesta inmune(123). La anorexia, en el caso de parasitismo gastrointestinal también es resultado del dolor abdominal y malestar asociados con la infección(124).

El grado de anorexia puede verse afectado por la especie del parásito y el sitio de infección así como la raza, edad y resistencia del hospedero(125). Por supuesto, la magnitud de la infección es también importante: infecciones menores a 3,000 larvas de Trichostrongylus colubriformis por semana, no reducen el consumo de alimento, pero infecciones mayores, de 30,000 larvas, sí, provocando diarreas clínicas depresión y muerte(126); sin embargo, la anorexia no ocurrió sino hasta las tres semanas después de la ingestión de las larvas, lo que coincide con el establecimiento de los gusanos maduros(127,128).

En algunas ocasiones, mejoras en la dieta pueden enmascarar o reducir el impacto negativo de las infecciones, debido a que un incremento en la proteína disponible en una ración puede disminuir el grado de anorexia en animales infectados con H. contortus(129) o T. colubriformis(130). Sin embargo, existe controversia en la literatura científica respecto a si el grado de anorexia depende o no de la condición corporal del hospedero, o de la calidad o cantidad de alimento ofrecido; por ejemplo, trabajos en ovejas(127,128) o cabras(131,132) con Eimeria spp., T. colubriformis y Tripanosoma vivax, coinciden en que la anorexia no depende de la calidad, cantidad de proteína ni digestibilidad del alimento ofrecido. El grado de anorexia tampoco se ve afectado por las condiciones de alimentación previas o actuales.

En contraste, otros trabajos(133,134) no confirman lo anterior, ya que el grado de anorexia se vio afectado por el contenido de proteína cruda en el alimento ofrecido a borregos parasitados. Sin embargo, cabe señalar que en estos casos, se infectó a los animales con una sola dosis re-lativamente alta de Fasciola hepatica y H. contortus, respectivamente. Lo anterior obliga a proceder con cierta cautela al comparar los resultados con otros trabajos basados en una infección continua o repetida en un intento de imitar las condiciones naturales de infección. Más aún, se ha demostrado que una dosis alta de infección puede llevar a una anorexia completa por un periodo de varios días, que puede culminar en la muerte del hospedero(38).
El consumo de alimento se recupera casi inmediatamente después de que los animales se tratan con algún desparasitante, pese a que el daño morfológico en las paredes del intestino se lleva significativamente más tiempo en sanar(135), o tan pronto como el animal se cura o se vuelve inmune(120). Paralelamente, en animales adultos inmunes, no se observa disminución del consumo de alimento(136).

Términos tales como depresión, inactividad, letargia, sueño y desinterés, son algunos de los que se utilizan en la descripción del comportamiento del animal enfermo. A fin de cuentas, el propósito es que el animal permanezca quieto y de esta manera ahorre energía que necesitará para mantener el proceso febril.

Los animales enfermos por varios días generalmente tienen un pelaje sucio, desaliñado e hirsuto, debido sin duda a una disminución del acicalamiento, mediante el cual el animal limpia su piel de polvo y aceite, y remueve parásitos externos. Una piel limpia, además realiza mejor su función de aislamiento; sin embargo, los animales enfermos están dispuestos a sacrificar estas funciones, ya que el acicalamiento implica también movimiento que a su vez genera una mayor pérdida de calor a través de la piel. Además el acicalarse requiere también energía para realizar la actividad física involucrada, y aunado a lo anterior, el acicalamiento oral además conlleva una pérdida de agua a través de la saliva.

Hoy en día, se desconoce si esta falta de acicalamiento es una respuesta a sustancias endógenas, a la hipertermia, o la inactividad y debilidad que caracterizan al animal enfermo, o posiblemente a una interrelación de las anteriores.

Pese a la falta de observaciones detalladas y sistemáticas sobre la conducta de otros animales hacia un compañero enfermo, existen algunos ejemplos donde al estudiar un rebaño de vacas Holstein, se observó que una vaca enferma es lamida por sus compañeras con mayor frecuencia que vacas sanas(137), concluyendo que el acicalamiento oral entre las vacas lecheras puede jugar un papel importante en aliviar la falta de confort de otros miembros del hato que están sufriendo dolor o están enfermos. Aunado a lo anterior, este tipo de comportamiento ayuda a que el animal enfermo mantenga su piel en buen estado, aislando mejor su cuerpo y liberándose de ectoparásitos al mismo tiempo que no pierde energía en realizarlo.

Las estrategias conductuales que un animal ejerce con el fin de luchar contra la enfermedad, van a afectar la habilidad física y reproductiva del individuo(110). Las hembras, especialmente aquéllas que invierten una gran cantidad de tiempo en el cuidado de sus crías, deben seleccionar machos que exhiban características de poseer genes de una habilidad inmunológica, fisiológica y conductual para resistir micro y macro parásitos.

Definitivamente el estar libres de enfermedades que los debiliten, es muy importante para que un macho pueda competir por una hembra. Machos enfermos o debilitados por una alta carga parasitaria no van a ser capaces de vencer en encuentros agresivos que se dan por las hembras en condiciones de empadres múltiples. Además de los efectos de la enfermedad en el vigor general, fuerza y agresividad de un animal, puede haber otras características visuales u olfativas que reflejen la resistencia del individuo a enfermarse. Por ejemplo, las condiciones del pelaje van a expresar la capacidad de acicalamiento del animal, su buen estado físico, la baja o nula presencia de ectoparásitos. Asimismo, varias enfermedades producen diarrea en los animales, y esto puede percibirse visual y olfativamente por otros. Las enfermedades respiratorias generalmente también van acompañadas de otros signos como estornudos, tos, descargas nasales u oculares. Finalmente, algunos productos metabólicos característicos de estados catabólicos se pueden excretar a través de la orina y ser percibidos mediante el olfato por el posible compañero de monta.

Se concluye que la amenaza constante de enfermedades micro y macro parasitarias en el medio, es responsable de la selección natural de numerosas estrategias conductuales que permiten la sobrevivencia y reproducción de los animales en este tipo de ambiente. Estrategias que forman parte del repertorio genético, pero que están sujetas al aprendizaje y a una carrera evolutiva entre el desarrollo de patrones de comportamiento de los parásitos para invadir al hospedero y patrones del hospedero en sentido opuesto. El conocimiento de estas estrategias favorece a) la pronta detección de enfermedades, b) el desarrollo de tecnologías encaminadas a disminuir el éxito de los parásitos e incrementar el del hospedero en su lucha por evitar a los primeros, c) auxilia en el entendimiento de las causas de la enfermedad, permitiendo a su vez entender las conductas del animal enfermo y, finalmente, d) permite evaluar el impacto de la enfermedad en el bienestar animal.

a Facultad de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Av. Universidad 1001 Cuernavaca, Morelos. 62210 México. [email protected]
* † CENID-PAVET, INIFAP
Artículo tomado de la Revista Técnica Pecuaria, México 2008; 46 (3): 259-285

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